編者按
2021年3月25日，中國農業科學院蔬菜花卉研究所張友軍團隊在Cell雜志線上發表了題為Whitefly hijacks a plant detoxification gene that neutralizes plant toxins的研究論文。該團隊經過20年的不懈努力，發現了世界重大入侵害蟲煙粉虱中存在植物源的水準轉移基因BtPMaT1，并揭示了其解毒植物毒素進而導緻煙粉虱廣泛寄主适應性的分子機制，這将為新一代靶标基因導向的煙粉虱田間精準綠色防控技術的研發提供全新思路。
值得一提的是，該論文是我國農業害蟲研究領域的首篇Cell文章，并被選為封面文章，将于2021年4月1日正式出版。據悉，鑒于該成果的創新性和重要性，Cell出版集團專門召開新聞釋出會并撰寫新聞稿對該研究進行了深入報道。中國科學院院士謝道昕教授和錢前研究員也對該工作做了點評，在此釋出，以飨讀者！
煙粉虱利用植物的矛（BtPMaT1基因）攻擊植物的盾（酚糖），“以子之矛，攻子之盾”，進而獲得廣泛寄主适應性。
張友軍團隊供圖
煙粉虱（Bemisia tabaci）是被聯合國糧農組織 (FAO) 認定的世界第二大害蟲，也是至今為止唯一被冠以“超級害蟲”的農業害蟲，被列為最危險的100種入侵物種。煙粉虱不僅通過刺吸寄主植物韌皮部汁液對其造成直接傷害，還能分泌蜜露誘發煤污病等植物真菌病害為害植物，更重要是作為病毒的超級載體（已報道煙粉虱能夠傳播300餘種病毒），煙粉虱能夠傳播極具破壞性的植物病毒病，每年造成全球巨大的經濟損失。極度多食性和廣泛的寄主适應性（已報道其寄主植物超過600餘種）是其暴發成災的主要原因。張友軍研究員自2001年起就開始探索煙粉虱寄主适應性及其暴發成災的機制，經過持續20年的研究，發現了煙粉虱從植物中獲得水準轉移基因BtPMaT1促進其廣泛的寄主适應性。
在植物和昆蟲的共進化過程中，植物能夠産生有毒的次級代謝物來防禦昆蟲的侵害。酚糖是一類最為豐富的植物次生代謝産物，也是非常常見的植物防禦化合物。張友軍團隊分析了番茄葉片的代謝譜，從檢測到的9873種物質中鑒定出290種酚糖（約占3%），其中發現C6-C3-C6類酚糖占比最高。
該團隊利用生物資訊學和分子生物學的方法，發現在煙粉虱基因組存在一個酚糖丙二酰基轉移酶基因BtPMaT1，該基因具備丙二酰基轉移酶的保守結構域（PTHR31625）。同源基因進化分析進一步發現，該基因為植物源的水準轉移基因，且該基因在煙粉虱的成蟲中腸中特異性表達。
在植物中，由酚糖丙二酰基轉移酶（PMaT）催化的酚糖丙二酰基化反應在植物的生命過程中發揮重要作用，過量的酚糖對植物本身生長發育不利，植物利用PMaT基因代謝酚糖，以降低對其自身不利的影響。煙粉虱中的BtPMaT1是否具有類似的酚糖解毒功能呢？研究人員通過毒力生物測定的方法證明了特定的酚糖對煙粉虱有明顯的緻死作用，顯然酚糖對煙粉虱具有毒性，且不同種類的酚糖對煙粉虱毒力差異較大。飼喂幹擾BtPMaT1基因，能夠顯著抑制BtPMaT1基因表達，并顯著增加部分酚糖對煙粉虱的緻死效果，并且利用VIGS持續幹擾BtPMaT1基因能夠顯著增加煙粉虱成蟲的死亡率并降低其繁殖力。
研究人員進一步利用昆蟲Sf9細胞異源蛋白表達技術，開展BtPMaT1蛋白體外酚糖代謝實驗。結果發現，Sf9細胞異源表達的煙粉虱BtPMaT1蛋白能夠催化酚糖的丙二酰基化反應，且對酚苷骨架為C6-C3-C6類的黃酮糖類物質的活性更高。随後，進一步發現，解剖提取的煙粉虱中腸蛋白能将酚糖代謝成無毒的丙二酰基化産物。飼喂幹擾BtPMaT1基因，能夠顯著提高取食代表性酚糖——山奈酚3-O-葡萄糖苷(k3g)在煙粉虱蜜露代謝物中的含量，無毒的代謝産物——丙二酰基化山奈酚3-O-葡萄糖苷(k3gm)的量降低。
上述實驗證明了植物次生代謝産物酚糖對煙粉虱有毒，并且煙粉虱通過水準轉移基因BtPMaT1實作對酚糖的解毒作用。最後，研究人員利用轉基因的方法建構表達BtPMaT1基因片段發夾RNA的轉基因番茄品系。取食轉基因番茄的煙粉虱蜜露中一部分黃酮糖類物質的含量增加且部分黃酮糖的酰基化産物的量降低。進一步的生物學測定發現，轉基因番茄品系能夠完全控制煙粉虱為害，而對非靶标節肢動物蚜蟲和二斑葉螨沒有影響。
煙粉虱利用植物源HGT基因BtPMaT1在中腸解毒植物酚糖的機制
綜上所述，該研究首次利用生物資訊學，分子生物學，生物化學，轉基因，生物學測定等方法多個層面證明煙粉虱的BtPMaT1基因是植物源的水準轉移基因，而煙粉虱利用該基因代謝對其有害的酚糖類植物次級代謝産物，這正如我國戰國時期著名思想家韓非子所寫的“以子之矛，攻子之盾”，煙粉虱利用植物自身基因代謝植物産生的有毒次級代謝産物，煙粉虱正是通過這種巧妙的進化方式，導緻其廣泛寄主适應性。該研究将昆蟲的功能性水準基因轉移研究提升到一個新高度，是多食性昆蟲寄主适應性進化機制研究的重大突破。
該研究的第一完成機關為中國農業科學院蔬菜花卉研究所，張友軍研究員為論文的通訊作者，瑞士納沙泰爾大學生物學研究所Ted C. J. Turlings教授為共同通訊作者。張友軍研究員的博士、博士後夏吉星副研究員（現中國農科院植保所遷飛害蟲組工作）、郭兆将研究員和楊澤衆博士（現天津農科院植保所工作）為該論文的第一作者。本研究得到了國家重點研發計劃項目、國家自然科學基金項目、特色蔬菜産業技術體系和中國農業科學院科技創新工程等項目資助。據悉，該研究成果已申請國家發明專利。
論文連結：
https://www.cell.com/cell/fulltext/S0092-8674(21)00164-1
專家點評
謝道昕（中國科學院院士，清華大學教授）
煙粉虱是世界性的入侵害蟲，不僅通過刺吸植物韌皮部汁液直接影響植物生長發育，還分泌蜜露誘發植物真菌病害，更重要的是，它們傳播多種極具破壞性的植物病毒病嚴重危害寄主植物。取食植物種類多和寄主适應性強是煙粉虱暴發危害的主要原因。
近日，中國農業科學院蔬菜花卉研究所張友軍團隊綜合利用分子遺傳、生化、代謝等研究政策揭示了煙粉虱獨特的寄主适應性機制。煙粉虱通過水準基因轉移的方式獲得了植物的酚糖丙二酰基轉移酶基因（BtPMaT1）；該基因在煙粉虱中表達能夠清除寄主植物産生的對煙粉虱有害的次級代謝産物——酚糖，進而使煙粉虱具有極強的寄主适應性。值得注意的是，該基因僅存在于煙粉虱的各個隐種中（不存在于其他的動物中），在番茄中表達其發夾RNA能夠抑制煙粉虱BtPMaT1基因的功能、進而可以專一性防控煙粉虱（不影響其它非靶标生物）。
該研究闡明了煙粉虱的寄主适應性機制，既具有重要科學意義，又緊密聯系生産實際，為煙粉虱的綠色防控提供了新政策，還為其他作物的害蟲防控提供了重要借鑒。
錢前（中國科學院院士，中國農業科學院作物科學研究所）
煙粉虱是FAO認定的全球第二大農業害蟲，嚴重危害農業生産。煙粉虱爆發為害的主要原因是它能夠取食廣泛的寄主植物。中國農業科學院蔬菜花卉研究所張友軍研究員團隊的研究工作使我們眼前一亮，讓人們看到超級害蟲煙粉虱适應性進化的巧妙的一面，它們通過劫持植物的基因來代謝對自身不利的植物次級代謝産物，促進了煙粉虱的寄主适應性。
該研究發現廣泛存在于植物中的酚糖類的次級代謝産物對煙粉虱有毒害作用。在長期的共進化過程中，煙粉虱通過水準基因轉移的方式獲得了植物的酚糖丙二酰基轉移酶（BtPMaT1）基因，VIGS持續幹擾該基因能夠顯著增加煙粉虱的成蟲的死亡率并降低其繁殖力。異源表達BtPMaT1蛋白體外酶活及腸道提取物及煙粉虱成蟲活體的代謝實驗表明BtPMaT1能夠代謝解毒酚糖。本研究發現，BtPMaT1水準基因轉移事件發生在煙粉虱和溫室白粉虱分化之後，煙粉虱各個隐種分化之前，這可能也是煙粉虱較溫室白粉虱有更強的寄主适應性的原因。更重要的，本研究建構的轉基因番茄能夠有效控制煙粉虱，且對環境中的非靶标生物安全。
本研究利用生物資訊學、分子生物學、生物化學、生物學等方法首次提供了植物源基因水準轉移至昆蟲中的功能性證據，揭示了煙粉虱獨特的寄主适應性的機制，被視為适應性進化研究的重大突破。同時指出了篩選防控害蟲靶标基因的新方向，對害蟲的精準綠色防控提供了新思路。